Especialización de los Insectos Predatores en las Presas

John J. Obrycki
Departamento de Entomología
Universidad del Estado de Iowa Ames, IA. 50011
teléfono: (515) 294-8622 fax: (515) 294-2254
e-mail: jobrycki@iastate.edu

Maurice J. Tauber y Catherine A. Tauber
Departamento de Entomología
Universidad de Cornell Ithaca, NY. 14853
teléfono: (607) 255-4450 fax: (607) 255-0939
e-mail: mjt4@cornell.edu

John R. Ruberson
Departamento de Entomología
Universidad de Georgia, Tifton, GA 31793
teléfono: (912) 386-7251 fax: (912) 386-3086
e-mail: ruberson@tifton.cpes.peachnet.edu

Traducción al castellano por el Dr. Rafael E. Cancelado
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INTRODUCCIÓN 
Especificidad en las Presas y Manejo de Plagas

Al contrario de lo que se asume comúnmente, muchos insectos predatores no son consumidores generalistas; algunos son conspicuamente selectivos en su dieta. La amplitud de la dieta representa un componente clave en la ecología, comportamiento y diversidad evolutiva de los predatores. También es un tema central en la manipulación y uso de predatores en MIP. Por ejemplo, la especificidad en la presa choca directamente con el uso de predatores en todos los tipos de control biológico -- importación, lo mismo que incremento y manipulación (v.gr., Hagen et al. 1976, Hagen 1987). Quienes trabajan en control biológico generalmente favorecen el uso de enemigos naturales que son específicos en el hospedero y, al escoger enemigos naturales, ellos a menudo consideran como un atributo primario un alto nivel de especificidad en el hospedero. En efecto, el primer éxito moderno en control biológico involucró un predator altamente específico, el escarabajo vedalia, Rodolia cardinalis (para una breve historia de este éxito ver Huffaker y Caltagirone 1986). Sin embargo, en manejo de plagas no siempre es necesaria la especificidad en la presa; muchas especies predadoras que actualmente son producidas en masa y liberadas en huertos y cultivos de campo, tienen rangos de presas relativamente amplios; ejemplos de esto incluyen los anthocóridos Orius insidiosus y O. tristicolor y las alas de encaje verde Chrysoperla carnea y C. rufilabris. El deseo de especificidad dietética presenta un reto doble para los programas de control biológico clásico que involucran predatores. Por una parte, la interacción entre el predator y la plaga objetivo debe ser predecible; por otra, los requisitos nutricionales de un predator introducido pueden ser complejos y es posible que incluyan factores que no han sido previamente establecidos, v.gr. la aceptación o preferencia en un hábitat de una nueva presa, obtención de nutrientes de microorganismos simbióticos, utilización de alimentos suplementarios, tales como jugos de plantas, hongos, polen, o néctar (v.gr., Hagen et al. 1976, Ruberson et al. 1986, Obrycki y Orr 1990). El uso de esos recursos dietéticos tiene importantes implicaciones para el resultado y estabilidad de la dinámica predator-presa (v.gr., Begon et al. 1996). Dado el amplio rango de variabilidad en la amplitud de la dieta de los insectos predatores, los esfuerzos de control biológico se beneficiarían mucho de investigaciones detalladas de las interacciones predator-presa; tales estudios serán necesarios en el futuro cercano.

Especificidad en la Presa y Conservación del Medio Ambiente

La liberación de insectos predatores con un rango de hospederos relativamente amplio plantea preguntas significativas en relación con los efectos negativos sobre organismos que no son el objetivo. Es posible que predatores introducidos puedan moverse fuera del área del cultivo objetivo y se alimenten de especies diferentes a las plagas (posiblemente especies raras o en peligro de extinción) (Howarth 1991). Hasta donde sabemos, los efectos adversos de la introducción de insectos predatores han sido examinados solo para una especie. La dispersión del coccinélido polífago que se alimenta de áfidos, Coccinella septempunctata, ha sido asociada con la cantidad reducida de dos especies nativas de coccinélidos en Dakota del Sur y por ende con posibles efectos adversos sobre el control biológico del picudo de la alfalfa en Utah (Elliot et al. 1996, Evans y England 1996). Por tanto, la evaluación de la amplitud de la dieta debe ser una parte integral de la evaluación previa a la liberación especies entomófagas, especialmente cuando pueden estar en riesgo especies raras o en peligro. En este sentido, recientemente fueron evaluados muchos aspectos de la especificidad del hospedero en programas de control biológico (BioScience, Junio de 1996, Vol. 46, No. 6).

INSECTOS PREDATORES

Típicamente, los insectos predatores se caracterizan por un juego de atributos que los distingue de los parasitoides, el otro grupo grande de insectos entomófagos. Son grandes en relación con su presa y requieren más de un individuo presa para completar su desarrollo; sus estados inmaduros son predatores y de vida libre; y muchas especies de insectos predatores lo son tanto cuando son adultos como en los estados inmaduros (ver, Doutt 1964, Hagen et al. 1976). Para la mayoría de los insectos predatores, la presa consiste de otros insectos, pero algunos pueden consumir animales de otras clases. Excepto por los Hymenoptera predatores que aprovisionan sus nidos con presas, los insectos predatores consumen su presa inmediatamente después del ataque. Hay predatores en aproximadamente 20 órdenes de insectos; las listas varían ligeramente, dependiendo de la definición de la predación fortuita y de carroñero. Los únicos órdenes de insectos de los cuales no se sabe que contengan especies predadoras son Isoptera, Phasmatodea, Phthiraptera, Strepsiptera y Siphonaptera (Hagen 1987, New 1991).

Hábitos Alimenticios de los Insectos Predatores

Los insectos predatores exhiben una gran variación en su rango de dieta. Algunos, por ejemplo, el escarabajo vedalia, Rodolia cardinalis, y la alas de encaje verde Chrysopa slossonae, son altamente específicos y se alimentan solo de una especie de presa. Otros, por ejemplo los coccinélidos que se alimentan de áfidos Hippodamia convergens y Adalia bipunctata, son estenófagos u oligófagos y restringen su alimentación a un rango de taxa relacionados. Finalmente, otros predatores, por ejemplo el chinche Podisus maculiventris, y el escarabajo dama Coleomegilla maculata, son polífagos (se alimentan de varias cosas) y consumen una amplia variedad de presas y cosas que no son presas, por ejemplo fluidos vegetales o polen. Vale la pena destacar que muchas especies con amplio rango de presas contienen biotipos y poblaciones que difieren en sus respuestas a la presa; los ejemplos incluyen arañas saltonas y constructoras de telas y la alas de encaje verde Chrysopa quadripuncata (ver, Hedrick y Riechert 1989, Tauber et al. 1995). En ciertos casos, microorganismos simbióticos pueden suministrar nutrientes para reproducción o desarrollo. Por ejemplo, la alas de encaje verde común Chrysoperla carnea guarda levaduras (Torulopsis) en un divertículo esofágico agrandado; estas levaduras pueden suministrar aminoácidos esenciales que faltan en la dieta de la alas de encaje (Hagen 1987). Los predatores se pueden clasificar de acuerdo con el estado del ciclo de vida de la presa que ellos atacan (por ejemplo, predatores de huevos), su estrategia de alimentación (por ejemplo, buscadores activos, emboscadores o los que filtran el alimento, los que construyen redes o arañas bolas). Aunque estos tipos de categorías pueden dar una información general sobre el tipo de presa que toman, no tienen valor predictivo en cuanto a la especificidad en la presa para especies individuales. En este sentido, es de significado tanto teórico como práctico que la filogenia del predator puede ser una clave importante para la preferencia por las presas y la amplitud de las presas que consumen. Por ejemplo, entre los Coccinellidae, los Chilocorninae se alimentan de insectos escamas homópteros, la mayor parte de las especies de Coccinellinae son predatores de áfidos y los Stethorinae se han especializado en especies de ácaros fitófagos (Gordon 1985). Sin embargo, es crítico notar que especies hermanas pueden diferir en el rango de presas que toman dentro de su tipo preferido de presa; por ejemplo, especies hermanas pueden incluir un generalista y uno especializado en alimentarse de áfidos (ver, Albuquerque et al. 1997). Por tanto, se debe tener cuidado al usar las relaciones filogenéticas para establecer generalidades sobre la amplitud de presas de taxa específicos.

Métodos para Determinar el Rango de Presas

Uno de los principales retos en MIP es evaluar la acción de los agentes de control biológico. A diferencia de los parasitoides que dejan los exoesqueletos de sus hospederos, los predatores a menudo no dejan pistas después que se alimentan. Por mucho tiempo se han usado la observación y el análisis del intestino para determinar lo que comen los predatores. Para los predatores de tipo masticador, el análisis de las heces también puede indicar cuales fueron las presas en la dieta. Recientemente ha habido considerables avances en el desarrollo de técnicas serológicas para identificar cuáles predatores se alimentan de las especies objetivo en el campo; ensayos de tipo ELISA y punto inmunológico son relativamente rápidos, económicos y fáciles de interpretar (Greenstone 1996). Aunque la cuantificación de las presas consumidas presenta significativos problemas técnicos, las pruebas son útiles para determinar predatores claves dentro de sistemas agrícolas y para evaluar la eficacia del incremento de agentes de control biológico (Hagler y Naranjo 1996).

ELEMENTOS DE LA ESPECIFICIDAD EN LAS PRESAS

Los predatores que son capaces de consumir una dieta muy católica (por ejemplo, en el laboratorio) a menudo toman un rango de alimentos mucho más estrecho. Como en el caso de los herbívoros y los parasitoides, en los predatores la amplitud de la dieta resulta de la interacción de diversos factores fisiológicos, ecológicos y de comportamiento: (a) la disponibilidad relativa de tipos específicos de presas, (b) el comportamiento de búsqueda de alimento de los predatores, (c) la disponibilidad de presas, y (d) el riesgo de predación u otros factores de mortalidad asociados con la obtención de presas (ver, Price 1984, Endler 1991, Begon et al. 1996). En muchos casos el comportamiento parental, especialmente el comportamiento de oviposición, puede jugar un papel crucial para determinar la presa que esta disponible para larvas predatoras. Para revisiones completas de los factores que influyen en la búsqueda de alimentos en predatores invertebrados, incluyendo insectos predatores tanto terrestres como acuáticos, ácaros Phytoseiidae, y arañas, vea los capítulos por Hagen (1987), McMurtry & Rodríguez (1987), Riechert y Harp (1987), Sih (1987a, b).

Disponibilidad de Presas

La disponibilidad de presas puede determinar si el predator entra a, o permanece en un hábitat, lo mismo que el tipo de presa y los números relativos de presas que consume el predator. Se dice que un predator muestra preferencia por un tipo específico de presa si el porcentaje de tal tipo de presa en su dieta es mayor que la proporción de presa que le es disponible. Aunque la preferencia de algunos predatores por la presa es fija (se mantiene independientemente de la disponibilidad relativa en el medio ambiente), otros predatores pueden cambiar a especies de presas más comunes (ver, Begon et al. 1996). La disponibilidad estacional de presas también puede ser uno de los principales determinantes de la especificidad en la presa (Evans 1982). Los predatores muestran varias adaptaciones a bajas densidades de la presa; estas incluyen cambio en niveles tróficos (por ejemplo, predación intra-gremial, canibalismo), movimiento a áreas con densidades de presas más altas, cambiar a una presa nueva y entrar en una latencia mediada por la presa (ver, Murdoch y Marks 1973, Tauber et al. 1986, Rosenheim et al. 1995).

Comportamiento de Búsqueda de Alimento por el Predator
Localización del hábitat y la presa por los insectos predatores.

Para hallar presas los predatores adultos pueden usar una variedad de pistas, incluyendo productos químicos volátiles tanto de las plantas como de los insectos,. El papel de las pistas químicas en la localización de la presa es relativamente bien comprendido para la alas de encaje verde Chrysoperla carnea (Hagen 1987). Una mezcla compleja de substancias volátiles (un atrayente y un interruptor) inducen los adultos de C. carnea a volar viento arriba, hacia una fuente de alimento, y al llegar a este, a cesar el movimiento y ovipositar. Uno de los productos químicos volátiles es un metabolito del triptofano oxidado (posiblemente acetaldehido indólico) el cual ocurre en la miel producida por los áfidos. Además, para que los adultos respondan al triptofano en la miel, ellos deben percibir una sinomona volátil de las plantas, el cariofileno, el cual es una substancia volátil relativamente común de las plantas de alfalfa y algodonero. Conocer la influencia de estos compuestos en el comportamiento de los predatores forma una fuerte base de la manipulación de estos enemigos naturales en el campo. Su aplicación atrajo gran número de alas de encaje a campos de papa y algodonero. Varias especies de escarabajos predatores y arañas bola también usan pistas químicas (terpenos vegetales, feromonas de las presas, o mezclas de terpenos y feromonas) para encontrar sus presas (ver, Yeargan 1988). Predatores larvales han desarrollado varias formas de localizar y reconocer su presa: respuestas fototácticas y/o geotácticas, visión, olfateo, detección del sonido o vibración y contacto (ver Hodek 1993). Por ejemplo, ácaros predatores usan pistas químicas para encontrar sus presas (Sabelis 1992). El comportamiento de búsqueda puede ser alterado al encontrar la presa; después de haber hecho contacto con la presa algunos predatores larvales cambian de movimientos lineales a una búsqueda intensa en el área,. La experiencia previa de un predator (aprendizaje) también puede influir en su comportamiento de búsqueda, lo mismo que en el tipo y proporción de presa que consumen (ver Begon et al. 1996). La estructura de la planta también puede afectar el patrón de los movimientos del predator (ver, Obrycki 1986, Eigenbrode et al. 1996, Heinz y Zalom 1996). Especies y biotipos de predatores pueden diferir radicalmente en sus asociaciones con los hábitats y microhábitats que escogen. Por ejemplo, ciertos escarabajos mariquitas se presentan en el dosel de las plantas, mientras que otros viven en áreas más cercanas al suelo (Hodek 1993). Chrysoperla rufilabris prefiere los hábitats húmedos, mientras que C. carnea se adapta bien a situaciones secas (Tauber y Tauber 1983, 1993). Estas diferencias en asociaciones de hábitat se reflejan en la presa disponible para los predatores y son un factor muy importante en la escogencia de la especie o biotipo que se va a usar en situaciones específicas de control biológico.

Después que el predator descubre la presa, debe perseguirla, dominarla y consumirla. Estas tres funciones constituyen el tiempo de manejo del predator, el cual es un determinante muy importante de la amplitud de la presa (ver, Begon et al. 1996). Por definición, los predatores generalistas atacan, dominan y consumen un amplio rango de las especies presa que encuentran. Varios factores fisiológicos y morfológicos pueden influir en la aceptación de la presa (Hagen 1987). Un factor físico característico es el tamaño de la presa (ver, Sih 1987a, Sabelis 1992). Después del contacto con una presa potencial, las características de la cutícula o la presencia de ceras pueden afectar la respuesta del predator a la presa. Por ejemplo, la aceptación de la presa por el escarabajo vedalia, el cual tiene una amplitud de dieta muy restringida, parece estar influenciada por la textura cerosa de su presa, la escama algodonosa acolchada (Hagen 1987). Las defensas de la presa (por ejemplo: químicas, morfológicas, de comportamiento) pueden determinar si un predator acepta o rechaza la presa. Algunas presas (por ejemplo los áfidos) patean, corren, se dejan caer, se van volando, o exudan productos químicos nocivos cuando los predatores se les acerca. Algunas veces, los productos químicos inducen a los predatores a vomitar. Sih (1987b) y Endler (1991) discuten las interacciones defensivas entre predatores y sus presas.

Aptitud de la Presa

Si ciertos tipos de presas nos son apropiados (por ejemplo, tienen una baja calidad nutricional para el predator), en últimas el predator puede rechazar esa presa, o puede continuar alimentándose, pero con efectos perjudiciales. Los efectos negativos incluyen reducción en las ratas de desarrollo, reproducción o supervivencia. Por ejemplo, varias especies de coccinélidos y chrisópidos exhiben un lento desarrollo y menor fecundidad cuando comen áfidos presa de calidad subóptima (Obrycki & Orr 1990, Hodek 1993; Albuquerque et al. 1997). En algunos casos, los predatores continúan alimentándose cuando la presa contiene toxinas, lo cual resulta en la muerte del predator. La aptitud de la presa puede o no ser la misma para adultos e inmaduros. Por ejemplo, el desarrollo exitoso y la reproducción de la alas de encaje verde, C. slossonae, requiere que tanto larvas como adultos se alimenten de la presa específica del predator (el áfido lanoso del aliso) (Albuquerque et al. 1997). Se ha realizado un diverso grupo de estudios sobre el valor nutricional (dietético) requerido por los predatores (ver la revisión por Hagen 1987). A pesar de estos estudios, relativamente pocos predatores de insectos se pueden criar en masa exitosamente, y menos aun se pueden criar en dietas artificiales. El desarrollo de dietas artificiales para predatores es un área muy significativa para el desarrollo futuro del control biológico (Agriculture Research 1997, pp 2, 4-7).

Enemigos Naturales Asociados con la Presa

Virtualmente todos los animales son vulnerables a enemigos naturales; los mismos predatores activos a menudo presentan un alto riesgo de detección y ataque por parasitoides u otros predatores. Entonces, un importante determinante de la amplitud de la dieta es el rango y abundancia de los enemigos naturales que están asociados con la fuente de alimento del predator (Endler 1991). Las defensas del predator incluyen quedarse inmóvil, vivir en sitios protegidos (predatores emboscados, tales como las larvas de la hormiga león que viven en agujeros), coloración críptica y polimorfismos (arañas hawaianas y larvas de alas de encaje), mimetismo (avispas que imitan a mantíspidos), escape y un comportamiento amenazador, y exudados químicos dañinos (para una lista extensa ver Endler 1991). La evolución de las defensas de un predator contra enemigos naturales puede resultar en un compromiso en términos de una reducción en el tiempo o en la eficiencia en la búsqueda de, el ataque, el consumo, y el metabolismo de la presa.

EVOLUCIÓN Y PREDICIBILIDAD DE LA ESPECIFICIDAD EN LA PRESA

La estabilidad en las interacciones predator-presa constituye un asunto vital en MIP. Para evaluar la persistencia a largo plazo de la especificidad de la presa, es necesario comprender la variación genética y las asociaciones evolutivas predator-presa. Tal comprensión requiere análisis de las características de comportamiento, fisiológicas, fenológicas y otras que sirven de base en las interacciones con la presa, lo mismo que estudios experimentales comparativos de los predatores dentro de un contexto filogenético. En contraste con los herbívoros, existen muy pocos estudios de tal clase para insectos predatores. Tales estudios mejorarían aun más el desarrollo del MIP.

Variación Genética en las Interacciones Predator-Presa

La variabilidad genética en las relaciones predator-presa han sido examinadas solo para unos pocos predatores artrópodos -- la araña Agelenopsis aptera y la alas de encaje Chrysopa quadripunctata. Para las dos especies, las diferencias en los comportamientos tanto de búsqueda del alimento como en el defensivo, están relacionadas con la variación en la disponibilidad de la presa y los riesgos de predación en los hábitats (Hedrick y Riechert 1989, Tauber et al. 1995). En el caso de la alas de encaje, la expresión de la variación genética en la búsqueda de alimento y el comportamiento defensivo es incrementada por altos niveles de repeticiones individuales del comportamiento, aun después de que las larvas predatoras han mudado dos veces (Tauber et al. 1995). La variación genética en las asociaciones estacionales y de hábitat entre poblaciones de Chrysoperla carnea también han sido estudiadas; la importancia de la variación genética para el control biológico y el MIP es discutida por Tauber y Tauber (1993) y Luck et al. (1995).

Relaciones Filogenéticas

Un método efectivo de analizar la evolución y estabilidad de las asociaciones de alimentos en insectos es conducir estudios comparativos entre taxa relacionados filogenéticamente. Tal enfoque ha revelado tanto patrones como procesos en la evolución de las asociaciones de insectos herbívoros con plantas. En marcado contraste, el vínculo entre la filogenia y las asociaciones con las presas permanece relativamente inexplorado principalmente porque las relaciones filogenéticas dentro de la mayor parte de los grupos de insectos predatores se conocen muy pobremente. Sin embargo, algunos estudios comparativos relativamente recientes con sírfidos y crisópidos han usado una base filogenética para investigar la evolución y estabilidad de asociaciones específicas predator-presa. Tales estudios tienen una fuerte base e implicaciones aplicadas. Dentro de las moscas revoloteadoras (Diptera: Syrphidae), se cree que la subfamilia Syrphinae es un grupo monofilético, y todas las especies descritas son predatoras. Gilbert y colaboradores probaron varias hipótesis en relación con la especialización del rango de presas (Gilbert et al. 1994) usando un marco filogenético, los datos de los censos de poblaciones a largo plazo, y los datos comparativos sobre características morfológicas (por ejemplo, el tamaño del cuerpo, el tamaño y el n úmero de los huevos). Para predatores de áfidos en los Syrphinae, los datos no apoyan las predicciones de que los predatores especializados ponen menos huevos pero de mayor tamaño, o que los adultos de predatores especializados tienden a ser grandes. Los resultados indican que la especialización es una característica derivada en los Syrphinae y que la estabilidad a largo plazo de las poblaciones de Syrphinae especialistas es similar a la de los generalistas. Investigaciones de base filogenética examinaron la evolución y estabilidad de la especialización en la presa en los Chrysopidae. Se considera que la familia es monofilética, pero las relaciones dentro de la tribu Chrysopini, la cual contiene la mayor parte de las especies usadas en control biológico, necesita mayor estudio (Tauber y Adams 1990). Datos experimentales comparativos de un par de especies hermanas (C. quadripunctata, un generalista, y C. slossonae, un especialista derivado) demostraron que la evolución de la especialización en la presa tiene como base un proceso de tres pasos (Tauber et al. 1993). Primero (paso 1), el establecimiento de una población de predatores en un alimento nuevo involucra variabilidad genética o plasticidad fenotípica en el uso de la presa. Segundo (paso 2), la adaptación a la presa específica puede involucrar características de comportamiento, fisiológicas, morfológicas y/o fenológicas. A diferencia de los Syrphinae, la evolución de la especialización en la presa en Chrysopa está asociada con el mayor tamaño de los huevos, fecundidad reducida y aumento del tamaño del cuerpo que también son importantes compromisos entre las tendencias (Albuquerque et al. 1997). Finalmente (paso 3), el mantenimiento de la especialización en la presa requiere la evolución de un aislamiento reproductivo entre las poblaciones ancestral y derivada. En el caso de C. quadripunctata y C. slossonae, este paso incluyó la evolución de asincronía estacional, tal vez requisitos específicos de la presa para el apareamiento, y una barrera prezigótica de postapareamiento a la fertilización (Albuquerque et al. 1996). Dadas las grandes diferencias y el alto grado de aislamiento reproductivo entre las especies hermanas generalista y especialista, C. slossonae la especialización en la presa parece muy estable.

Dedicatoria

Es apropiado recordar al Prof. Kenneth S. Hagen, de la Universidad de California, Berkeley, quién contribuyó mucho al estudio de la ecología y nutrición de los insectos predatores.

REFERENCIAS CITADAS

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