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Biología y Control del Áfido Negro de los Cítricos (Toxoptera citricida Kirkaldy) y la Tristeza de los Cítricos James H. Tsai1, Richard F. Lee2 ,
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LOS CÍTRICOS son uno de los cultivos más importantes en Florida, California, Texas y Arizona. No sólo es importante económicamente en términos de comercio exterior y oportunidades de empleo sino que también contribuye significativamente a la nutrición humana. Solo en Florida, el valor anual de los cítricos se estima en $1.1 millardos, y el valor general de los cítricos a nivel nacional fue más de $8 millardos en 1996. Hay 347.106 hectáreas sembradas de cítricos con un total de 107 millones de árboles en los 33 condados productores de cítricos. Florida es el productor líder de todos los cítricos en los EE.UU., llegando a tener más del 70% de la producción nacional. Como muchos otros cultivos, los cítricos tienen muchos problemas de plagas y enfermedades; entre ellos el eficiente áfido vector del virus de la tristeza de los cítricos (CTV), comúnmente llamado el áfido negro de los cítricos (ANC), Toxoptera citricida Kirkaldy. Desde que el ANC fue descubierto por primera vez en el sur de Florida en noviembre de 1995, este áfido ha significado una amenaza seria y real a la industria de los cítricos. El ANC no solo daña los cítricos en forma directa al alimentarse sino, lo que es más importante, transmite eficientemente las graves razas del CTV. En Argentina, Brasil, Colombia y Perú han ocurrido epidemias desastrosas de CTV (Rocha-Peña et al. 1995). En vista del vasto interés sobre esta plaga, este capítulo trata de sintetizar la información sobre la biología, ecología y manejo del ANC lo mismo que la de su transmisión del CTV.Distribución Geográfica del ANC:Se cree que el origen del ANC es el sureste de Asia (Kirkaldy 1907; Rocha-Peña et al. 1995). Se ha reportado en la región del Pacífico incluyendo China, Taiwan, India, Japón, Laos, Filipinas, Viet Nam, Tailandia, Nepal, Indonesia, Malasia, Sri Lanka, Hawai, Fiji, Mauricio, Reunión, Samoa, Tonga, Australia y Nueva Zelandia (Essig 1949; Carver et al. 1994; Cottier 1935; Banziger 1977; Hely 1968; Gavarra y Eastop 1976; Laing 1927; Lever 1940; Kirkaldy 1907; Knorr y Moin Shah 1971; Mamet 1939; Moreira 1967; Takahashi 1926; Van Der Goot 1918). El áfido negro de los cítricos también se ha registrado en África incluyendo Camerún, Congo, Etiopía, Ghana, Kenya, Marruecos, Mozambique, Somalia, Sur África, Tanzania, Túnez, Uganda, Zaire, y Zimbabwe (Essig 1949; Abate 1988; Annecke 1963; Theobald 1928; Halima et al. 1994). El ANC se encuentra en el hemisferio occidental: Argentina, Belice, Brasil, Bolivia, Chile, Colombia, Costa Rica, Cuba, Dominica, República Dominicana, El Salvador, en los EE.UU. en Florida, Guadalupe, Guyana, Haití, Jamaica, Martinica, Nicaragua, Perú, Puerto Rico, Sta. Lucía, Surinam, Trinidad, Uruguay y Venezuela. (Aubert et al. 1992; Bisessar 1968; Geraud 1976; Halbert y Brown 1996; Lastra et al. 1991 y 1992; Rocha-Peña et al. 1995; Roistacher 1988; Squire 1972; Yokomi et al. 1994; van Hoof 1961). Rango de Hospederos del ANC:Los reportes de la asociación entre el ANC y muchas especies de Anacardiaceae, Bombaceae, Bureraceae, Camelliaceae, Caryophyllaceae, Dioscuraceae, Ebenaceae, Ericaceae, Euphorbiaceae, Fagaceae, Flacouatiaceae, Juglandaceae, Leguminoceae, Lauraceae, Malpighiaceae, Malvaceae, Moraceae, Mysinaceae, Nyctaginaceae, Oxalidaceae, Passifloraceae, Rosaceae, Robiaceae, Rutaceae, Ternstroemiaceae, Ulmaceae y Urticaceae recientemente han sido revisados y resumidos por Michand (1998). La mayoría de los investigadores generalmente están de acuerdo en que las recolecciones u observaciones del ANC de especies de plantas diferentes a las rutáceas no necesariamente quieren decir que éstas sean apropiadas para el desarrollo y la reproducción del ANC a menos que esta afirmación se apoye sobre la realización de un estudio de que el hospedero es apropiado. Por ejemplo, los brotes tiernos de Ficus retusa var. nitida (Thumb) Miq. a menudo se los ha visto colonizados por el ANC en huertos de cítricos del sur de Florida; sin embargo, muchos intentos de criar este insecto en este hospedero en el laboratorio no han sido positivos (Tsai 1998). Muchas observaciones del ANC en asociación con plantas no rutáceas se podrían atribuir a malas identificaciones (Stoetzel 1994). Bionomía del ANC:El ANC fue descrito por primera vez como miembro del género Myzus por Kirkaldy en 1907. Desde entonces el nombre científico del ANC ha pasado por varios cambios (Denmark 1978; Stoetzel 1994).
La dispersión del ANC depende de varios factores. El comportamiento de alimentación del ANC es único y muy exclusivo en cuanto al tejido. El áfido negro de los cítricos prefiere alimentarse de terminales recién desarrollados incluyendo hojas sin expandir o recién abiertas y yemas florales de cítricos (Fig. 1) y parientes de los cítricos. Como resultado, la maduración y dispersión de las colonias del ANC en huertos de cítricos coincide con el endurecimiento de los retoños de los cítricos. La duración del tiempo de colonización por el ANC en variedades de cítricos depende principalmente de disponibilidad de retoños en los cítricos en respuesta a las condiciones del medio ambiente. Generalmente en el sur de Florida los retoños duran de 7 a 10 días en verano y de 10 a 16 días en otoño y primavera. Una vez que el tejido deja de ser favorable para la alimentación, las colonias producen adultos alados para dispersión. Las ninfas que quedan atrás mueren o se van a buscar otras ramas u otros árboles. A menudo se ha observado la dispersión de las ninfas de un árbol a otro caminado distancias hasta de 8 a 12 m (Fig. 2) (Tsai, no publicado). El ANC no es un volador fuerte, la dispersión a larga distancia es ayudada principalmente por las corrientes de viento. Por tanto, los adultos alados (Fig. 3) juegan un papel importante en la epidemiología del CTV. Sin embargo, no hay información disponible sobre el porcentaje de alados virulíferos en una población dada durante el período de dispersión. Estudios sobre biología llevados a cabo en condiciones de campo demostraron que el tiempo de desarrollo del ANC fue de 8 a 21 días y que había como 30 generaciones por año en el sur de Rhodesia (Symes 1924). Como otros áfidos, el ANC normalmente no produce adultos sexuales, excepto en condiciones templadas en Japón (Komazaki et al. 1979). Un reciente estudio detallado sobre la biología e historia de vida del ANC mostró que las plantas hospederas afectan significativamente el desarrollo, la supervivencia, la longevidad y la reproducción de del ANC (Tsai 1998). El desarrollo de los inmaduros a 25 ± 1°C en naranja agria, C. aurantium L.; toronja, C. paradisi Macfadyen; lima, C. aurantifolia Swing; calamondina, X Citrofortunella microcarpa (Bunge) Wijnands; limón rugoso, Citrus jambhiri Lush.; naranja jazmín, Murraya paniculata (L.) Jack; naranja cajeta, Severinia buxifolia (Poir) Tenore; y lima baya, Triphasia trifolia (Burm. f.) P. Wilson fue de 93.5, 93.3, 88.3, 86.5, 82.0, 62.8, 53.1, y 41.6%, respectivamente. Los tiempos de desarrollo de los estados inmaduros entre poblaciones en limón rugoso, naranja agria, toronja, y lima fueron 5.9--6.2 días. En naranja cajeta los períodos de desarrollo fueron más largos (6.5--7.2 días) y se presentaron en naranja cajeta, calamondina, lima baya y naranja jazmín. El número promedio de ninfas reproducidas por hembra fue 58.8, 43.0, 42.5, 34.1, 32.7, 17.7, 20.8 y 23.0 en naranja agria, toronja, limón rugoso, lima, calamondina, naranja cajeta, lima baya naranja jazmín, respectivamente. Las hembras adultas vivieron un promedio de 22.1, 19.5, 18.0,17.5, 22.8, 16.3, 22.6, y 14.6 días en estos mismos hospederos. La rata intrínseca de aumento natural (rm) para el ANC en toronja fue la más alta. Estimados rápidos de rm variaron de 0.381 en toronja a 0.183 en lima baya. El tiempo promedio de generación de una población en estos hospederos varió de 9.7 a 12.2 días. Este estudio mostró que estos hospederos podrían sostener poblaciones del ANC cuando no había disponibles nuevos brotes en los huertos comerciales de cítricos (Tsai 1998). Komazaki (1982) también notó que el ANC criado en C. aurantium a 25.1°C tenía una rata neta de reproducción mucho más baja (36.8) y un tiempo promedio de generación más largo (11.3 días) que los criados en C. unshiu. Los factores del medio ambiente, especialmente la temperatura, tienen un gran efecto en la biología e historia de vida de ANC. Takanashi (1989) estudió las ratas reproductivas de adultos alados y ápteros del ANC a 20° y 25°C criados en C. natsudaidai y encontró que la fecundidad para edades específicas y la rata neta de reproducción de las ápteras fueron más altas a ambas temperaturas. Komazaki (1982) reportó que la más alta rata intrínseca de aumento del ANC fue a 27 °C, aunque la fecundidad máxima y la rata de reproducción neta de adultos individuales fue a 21.5 °C. Un reciente estudio sobre temperatura realizado por Tsai y Wang (1999) mostró que el ANC es sensible a la temperatura. La reproducción, la supervivencia y el desarrollo del ANC fueron evaluados a 8 temperaturas constantes (8, 10, 15, 20, 25, 28, 30 y 32 °C). Los períodos de desarrollo de los estados inmaduros variaron de 63.1 días a 8 °C a 5.5 días a 30 °C. El umbral de temperatura de desarrollo más bajo para el ANC inmaduro fue estimado en 6.27 °C. El umbral de temperatura superior de 31.17 °C para el desarrollo de las ninfas fue determinado mediante un modelo biofísico no linear. El porcentaje de supervivencia de los estados inmaduros varió de 81 a 97% dentro del rango de temperaturas de 8--30 °C. Sin embargo, la supervivencia se redujo a 29% a 32 °C. La longevidad promedio de hembras adultas varió de 60.0 días a 10 °C a 6.5 días a 32 °C. El número promedio de progenie por hembra fue 52.5 a 20 °C y 7.5 a 32 °C. La mayor rm (0.3765) ocurrió a 28 °C. Las poblaciones criadas a 10 y 32 °C tuvieron los menores valores de rm de 0.0588 y 0.0960, respectivamente. El tiempo medio de generación de la población varió de 51 días a 10 °C a 8 días a 32 °C. El rango óptimo de temperatura para el crecimiento de la población del ANC fue de 20--30 °C. Se usaron varias funciones matemáticas para cuantificar el desarrollo del ANC, su supervivencia, reproducción y los parámetros de la tabla de vida en relación con las temperaturas (Tsai y Wang 1999). Las respuestas a las temperaturas extremas varían considerablemente entre especies de áfidos y aún entre diferentes colonias para biotipos de la misma especie. El umbral de desarrollo de 6.27 °C para la ninfa del ANC en Florida es más bajo que el umbral de 7.4 °C reportado para la generación de verano del ANC criada a temperaturas fluctuantes (Komazaki 1988). Nickel y Klingauf (1985) reportaron que temperaturas extremas en invierno y verano tenían un impacto negativo en el desarrollo del ANC. La rata intrínseca de incremento natural es un buen indicador de la temperatura a la cual es más favorable el crecimiento de la población porque refleja los efectos totales de la temperatura sobre las características de una población en cuanto a desarrollo, reproducción y supervivencia. El ANC criado a 28 °C tuvo el valor más alto de rm (0.3765) entre todas las temperaturas, debido a su desarrollo más rápido, supervivencia más alta de los estados inmaduros y más alta producción total de descendencia, lo mismo que su rata de producción de descendencia diaria considerablemente mayor. Las ratas netas de reproducción de 33.13, 44.32, y 41.08 a 15, 20, y 25 °C, respectivamente, registradas para la colonia del ANC de Florida en general son más altas que las de 44.3, 38.84, y 35.79 a 15.2, 19.9, y 24.9 °C previamente registradas para el ANC criado en C. aurantium en Japón (Komazaki 1982). Del mismo modo, los tiempos medios de generación a estas tres temperaturas también son más cortos que los reportados por Komazaki (1982). Estas diferencias pueden ser el resultado de diferentes especies de plantas hospederas o de biotipos del insecto. El modelo de rata de desarrollo derivado de datos de temperatura constante (Tsai y Wang 1999) se pueden usar para estimar el tiempo de desarrollo de estos áfidos en condiciones naturales que varían dentro de un rango apropiado de temperaturas (Kaufmann 1932). Poblaciones de Campo:Ha habido numerosos reportes de explosiones poblacionales del ANC en los brotes nuevos de cítricos después de una lluvia copiosa (Schwarz 1965; Klas 1979). En áreas tales como Argentina, Australia, Brasil, Kenya, Taiwan y Japón, generalmente se observaron dos picos definidos de población por año; uno de ellos en la estación de primavera y el otro en el otoño (Nickel y Klingauf 1985; Khan 1976; Chagas et al. 1982; Seif e Islam 1988; Tao y Tan 1961, Nakao 1968). Desde marzo de 1996 a octubre de 1998 se realizó una evaluación de campo en un huerto de cítricos del sur de Florida. Los resultados de muestreos semanales de 60--80 árboles mostraron que hubo dos picos principales de las poblaciones del ANC por año. Sin embargo, los picos no cayeron en los mismos meses cada año. Dependían únicamente de la lluvia del mes anterior (Tsai, no publicado). Razas del CTV, Variaciones entre Razas y Sintomatología:El CTV es miembro de grupo de los closterovirus (especie Citrus tristeza virus; género Closterovirus; familia Closteroviridae) y está considerado como uno de los patógenos virosos de los cítricos de mayor importancia económica (Bar-Joseph et al, 1989, Bar-Joseph et al., 1992). En Argentina, Brasil y Venezuela han ocurrido epidemias desastrosas del CTV después de la introducción del ANC (Rocha-Peña 1995). Las razas más importantes del CTV son la decadencia rápida, en patrones agrios y ahuecamiento del tallo en descendencia susceptible (Lee et al., 1994). Durante muchos años, los investigadores han estado impedidos por la falta de una técnica de bioensayo rápido y confiable para detectar diferentes razas del CTV en infecciones sencillas o mezcladas. Esto, más el hecho de que el virus está limitado al floema, es extremadamente largo y flexible, limitado a hospederos perennes y está en bajas concentraciones, ha hecho que nuestro conocimiento de este virus se haya desarrollado lentamente. El CTV existe como un complejo de muchas razas que causan síntomas diversos (Rocha-Peña et al., 1995). Las razas del CTV caen en una o más de las siguientes categorías amplias: razas moderadas (que no causan efectos perceptibles en cítricos comerciales); razas que causan decadencia en patrones de naranja agria (causan decadencia y muerte de los árboles en patrones de naranja agria); razas que causan amarillamiento de plántulas (causan enanismo y clorosis en toronja y naranja agria); y razas que causan ahuecamiento del tallo. Las razas que causan ahuecamiento del tallo pueden producir este ahuecamiento bien en cultivares de naranja dulce y/o en cultivares de toronja. En algunas áreas, se han encontrado razas del CTV que causan ahuecamiento del tallo en patrones para injertos que normalmente serían considerados como "Tolerantes al CTV", ejemplos de esto son la raza Capao Bonito de Brasil que afecta el patrón para injertos lima Rangpur, razas en Sudáfrica que ahuecan el tallo de limón rugoso, y en Venezuela razas que ahuecan el tallo de limón rugoso, limón volkamer, y aún mandarina Cleopatra (Rocha-Peña et al., 1995). La severidad de los síntomas expresados por las diferentes razas pueden ser de moderados a muy severos. La decadencia de razas de CTV de naranja son de importancia económica cuando el principal patrón que se usa para injertos es la naranja agria. Las razas de ahuecamiento del tallo del CTV son importantes económicamente por la reducción en el vigor de los árboles, la muerte descendente de las ramitas y la reducción del dosel, y la reducción en cuajado de fruta y tamaño y calidad de la fruta. El ahuecamiento del tallo en toronja puede reducir el rendimiento hasta en 45 por ciento (Marais). El control de las raza del CTV que causan ahuecamiento del tallo es difícil porque afectan tanto el patrón como el injerto, o a ambos a la vez, y el control no es tan sencillo como simplemente usar patrones de injerto "tolerantes al CTV" como puede hacerse con las razas de naranja agria para prevenir pérdidas futuras. Las propiedades biológicas de un aislamiento específico del CTV (que generalmente es una mezcla de varias razas) se determinan indexando en una batería de plantas indicadoras (Garnsey et al., 1987). Esta evaluación de actividad biológica toma como un año en condiciones ideales de invernadero. Recientemente se ha hecho algún progreso en procedimientos de diagnóstico de laboratorio para diferenciar razas del CTV sobre una base más oportuna (Lee et al., 1997, Rocha-Peña y Lee, 1991), pero se necesita verificación de campo adicional de a estos métodos. Cada raza del CTV varía en su posibilidad de ser transmitida por el vector (Rocha-Peña et al., 1995). El CTV es fácil de transmitir por injerto siempre y cuando el tejido del floema inoculante entre en contacto con el floema de la planta receptora (Rocha-Peña et al., 1991). El mecanismo de movimiento del virus a más larga distancia es el movimiento de materiales de vivero que han sido propagados a partir de una fuente de yemas infectada con CTV. El virus puede ser transmitido mecánicamente con inóculo parcialmente purificado mediante inoculación haciendo un corte (Garnsey y Muller 1988). Transmisión del CTV por el ANC:El CTV es transmitido de manera semi persistente por Aphis gossypii Glover, A. spiraecola Patch, A. craccivora Koch, Dactynotus jacae L., Toxoptera aurantii Boyer de Fonscolombe, y T. citricida (Bar-Joseph y Lee 1989; Rocha-Peña 1995; Roistacher y Bar-Joseph 1987). Diferentes razas varían mucho en la capacidad de ser transmitidas por el áfido (Rocha-Peña, 1995). El ANC es el vector más eficiente del CTV seguido por A. gossypii. La eficiencia relativa de transmisión por un solo áfido en los áfidos de estas dos especies, en ensayos lado a lado fueron 16.0 y 1.4% (Yokomi et al., 1994). La eficiencia de transmisión de A. spiraecola es por lo menos tres veces menor que la de A. gossiypii, pero A. spiraecola es la especie de áfido más abundante en cítricos en los EE.UU. (Yokomi y Garnssey 1987). Aunque A. gossypii es menos eficiente en la transmisión del CTV que el ANC, ha transmitido de manera eficiente las razas de la decadencia y del ahuecamiento del tallo en Israel, California y Florida (Bar-Joseph y Loebenstein 1973; Roistacher 1981; Yokomi y Garnsey 1987). Desde 1997 se han realizado una serie de ensayos de transmisión del CTV usando pruebas de transmisión mediante un solo áfido con el ANC. Ensayos serológicos de unas 2500 plantas experimentales inoculadas una por una por el ANC con razas moderadas y severas del CTV indicaron que las ratas de transmisión fueron de 1 a 13% después de períodos de acceso a la adquisición (PAA) de 24--48 horas (Tsai, Lee y Niblett no publicado). Medidas de Control:El control efectivo del complejo de la enfermedad ANC/CTV requiere un enfoque de manejo integrado de plagas. Aquí se discuten los componentes individuales. A. Agentes de Control Biológico:Se ha observado que un número de enemigos naturales atacan el ANC en el sur de Florida. Estos incluyen las mariquitas Coelophora inaequalis (Fab.); Cycloneda sanguinea sanguinea (L.); avispas parasitoides (Lysiphlebus testaceipes (Cresson); Aphelinus gossypii (Timberlake); un sírfido, posiblemente Pseudodorus clavatus (Wiedmann); y alas de encaje [crisopas] no identificadas; lo mismo que hongos entomopatógenos. Un estudio preliminar del desarrollo de C. inaequalis en el sur de Florida indicó que los tiempos promedio de desarrollo a 25 °C para huevos, 1er instar, 2º instar, 3er instar, 4º instar, prepupa y pupa fueron 3.00 ± 0.0, 1.42 ± 0.5, 1.41 ± 0.5, 1.82 ± 0.40, 3.33 ± 0.49, 1.10 ± 0.50, y 3.30 ± 0.67 días, respectivamente. La longevidad promedio del adulto fue 104.6 ± 13.4 días, y el número promedio de huevos puestos por hembra por vida fue 687.8 ± 125. El número diario promedio de ninfas del ANC consumidas por mariquitas adultas fue de 44 ± 2.5 y el número diario promedio de adultos del ANC consumidos por este predator fue 23.6 ± 4.3. Este predator prefirió las ninfas del ANC a los adultos (Tsai, no publicado). Este predator parecía no sufrir de los efectos tóxicos de la fuente de áfidos que le servía de alimento como describieron Tao y Chiu (1971). Con frecuencia se ha observado que Lysiphlebus testaceipes parasita al ANC en el sur de Florida especialmente cuando la población del ANC es alta (Tsai, no publicado). Actualmente está siendo investigado el papel que este parasitoide nativo juega en la supresión del ANC. Un parasitoide, Lysiphlebia japonica (Ashmead), fue importado del Japón en 1996. La bionomía de L. japonica fue estudiada a cinco temperaturas constantes (10, 15, 20, 25 y 30 °C) usando el ANC como hospedero de cría (Deng y Tsai 1998). La rata de desarrollo desde la oviposición hasta la emergencia de la avispa adulta aumentó de manera lineal con el aumento de la temperatura entre 10--25 °C. Los períodos de desarrollo desde la oviposición hasta la emergencia de la avispa adulta variaron de 29.7 días a 10 °C a 9.9 días a 25 °C. Los requisitos de umbral de desarrollo y grados día (GD) para el desarrollo desde la oviposición hasta la eclosión del adulto fueron 2.9 °C y 223.46 GD. El porcentaje de áfidos parasitados varió de 49.93 a 23.47% dentro del rango de temperaturas de 10--30 °C. La supervivencia de las pupas y la razón de sexos se redujo a medida que las temperaturas aumentaban entre 10--30° C. Con base en nuestros datos, este parasitoide presumiblemente es más efectivo para el control del ANC en los meses más fríos que en el verano. Más de 11.000 L. japonica fueron liberados durante las estaciones 1996-1997 en huertos de cítricos del sur de Florida. La recuperación inicial de este parasitoide solo fue exitosa en los meses fríos (enero y marzo) (Deng y Tsai 1998). Otros agentes de control biológico como hongos hipomicetos patogénicos también fueron investigados en el sur de Florida (Poprawski et al., 1999). Fueron realizados ensayos biológicos de dosis única y múltiple y ensayos de campo para evaluar la eficacia de varios aislamientos de hongos entomopatógenos contra el ANC. Los ensayos biológicos de dosis única demostraron que el ANC es susceptible a varios aislamientos de Beauveria bassiana (Balsamo) Vuillemin, Paecilomyces fumosoroseus (Wize) Brown & Smith, y Metarhizium anisopliae (Metschnikoff) Sorokin. Las micosis ostensibles variaron de 23.1% (M. anisopliae ARSEF 759) a 78.0% (B. bassiana SARC 6000). En ensayos biológicos de dosis múltiples, se obtuvo una buena respuesta a la dosis con 3 aislamientos de B. bassiana. Los valores de las LD50 de estos aislamientos para seis días variaron de 119 a 995 conidias por milímetro cuadrado. Hubo una fuerte correlación (pendientes>1.30) entre el rápido incremento en mortalidad y los aumentos de dosis, para los 3 aislamientos. Pruebas de campo replicadas de la raza de B. bassiana (raza GHA), basada en el micoinsecticida Mycotrolâ ES, dio una mortalidad relativamente rápida a las dosis aplicadas. Las eficacias porcentuales de Abbott para 5 días del Mycotrol ES fueron, respectivamente, 79.8 y 94.4% a las dosis media y completa (2.5 x 1013 y 5 x 1013 conidias/ha). Las proporciones de micosis ostensibles variaron de 0.67 a la dosis media hasta 0.80 a la dosis plena. Mycotrol ES podría ser un componente importante del manejo integrado del ANC en el futuro (Poprawski et al., 1999). B. Control Químico:Hay disponibles varios reportes de control químico exitoso del ANC (Hall 1930; Koli et al., 1978; Tao y Tan 1961; Tao y Wu 1968 y 1969; Portillo 1977;Yokomi et al., 1995). En Florida, dos insecticidas sistémicos Admire 2F (imidacloprid) y Temik (aldicarb) actualmente están registrados para uso en cítricos. Nuestro experimento mostró que la mortalidad promedio del ANC de 15 plantas de cítricos en materas a las cuales se les aplicó un moje del suelo [drench] con Admire (producto formulado) a 32.5 ml/matera fue 88.8% tres meses después del tratamiento. Se realizó otro experimento para evaluar la eficacia de Temik 15G (producto formulado) contra el ANC en plantas de cítricos en materas en invernaderos y en plantas sembradas en el campo. En 15 plantas sembradas en materas y tratadas con 62 g de Temik se registró una mortalidad promedio de 83.17% del ANC seis meses después del tratamiento. Aún cuando las dosis se redujeron a 15 g/matera, la mortalidad promedio del ANC en 15 plantas en materas aún fue de 92.93% cinco meses después del tratamiento (Tsai no publicado). En ensayos de campo replicados, las
C. Resistencia al Virus:Poncirus trifoliata (L.) y algunos citranges y citrumelos que son híbridos de P. trifoliata son inmunes a la infección del CTV, por ejemplo, no hay replicación viral (Rocha-Peña et al., 1995). En Florida y California hay laboratorios haciendo mapas del gene de inmunidad con la esperanza de insertar este gene en cultivares deseables de cítricos usando técnicas moleculares y de esta manera producir cítricos inmunes al CTV (F. Gmitter, comunicación personal; M. Roose comunicación personal). Sin embargo, un reporte reciente indica que en Nueva Zelandia puede haber presentes razas del CTV que pueden romper esta fuente de resistencia al CTV (Dawson & Mooney, 1998). Se sabe que muchas especies de Citrus son tolerantes a la infección de CTV y no presentan síntomas obvios de efectos negativos aún cuando el virus se replique en esas plantas. Muchos patrones de uso común para injertos, tales como mandarina Cleopatra, limón rugoso, lima Rangpur y Volkamer, son llamados "tolerantes al CTV" porque no son afectados por la decadencia en razas del CTV de naranja agria que mata árboles de naranja agria. Estos patrones son tolerantes al CTV, es decir, el virus se replica y algunas razas de ahuecamiento del tallo del CTV pueden causar severo ahuecamiento del tallo en estos patrones. Por tanto, estos patrones tolerantes al CTV son útiles en áreas donde las razas del ahuecamiento del tallo que afectan estos patrones no están muy diseminadas. Protección Cruzada de Razas Moderadas:La protección cruzada de razas moderadas (PCRM) es el uso deliberado de razas moderadas seleccionadas de un virus el cual, cuando es inoculado en una planta, que luego es atacada por una raza más severa del mismo virus, suprime los síntomas de la raza más severa del virus (Lee et al., 1987 ). Al discutir la PCRM, es importante darse cuenta que el término "moderada" es relativo en cuanto se refiere a la severidad del virus (Lee et al., 1987, Lee et al., 1995). Por ejemplo, la raza "Nartia", que es de uso universal en Sudáfrica para proteger toronja de ahuecamiento severo del tallo, contiene amarillamiento de las plántulas, produce cierto grado de clorosis foliar y causa un ahuecamiento moderado del tallo. Si esta raza "Nartia" estuviera en Florida, sería considerada una raza muy severa del CTV, pero en Sudáfrica es relativamente "moderada". En varias áreas cítricas del mundo, tales como Sudáfrica, Australia, Brasil, Reunión, India y Japón, las razas moderadas han sido seleccionadas de árboles escogidos que se han desempeñado bien en la presencia de razas endógenas severas del CTV, y estas razas moderadas se usan comercialmente para PCRM. Como la PCRM es específica para razas, por ejemplo, cierta raza moderada dará protección contra razas severas específicas, si se introdujeran nuevas razas severas del CTV en el área, la PCRM podría continuar no dando protección. La PCRM también es específica para el hospedero; un aislamiento del CTV que da protección en naranja dulce no necesariamente protegerá la toronja. La PCRM no es la misma cosa que resistencia al virus, en cambio debería ser vista como una manera de extender la vida de producción económica de un bloque de árboles (Lee et al., 1995). Dado el ataque continuado de razas severas, los efectos de estrés tales como heladas, temperaturas extremadamente calientes o sequía, la posibilidad de protección eventualmente se reduce. La habilidad de los áfidos de transmitir bien sea razas moderadas o severas del CTV a partir de infecciones mezcladas se ha usado como criterio para selección preliminar de razas moderadas para protección cruzada (Yokomi et al, 1987). D. Material Vegetal Limpio / Programas de Certificación:Un componente clave del enfoque de manejo integrado de plagas para el complejo de enfermedades del ANC /CTV es la posibilidad de sembrar un árbol sano o un árbol cítrico que pueda tener una raza moderada preseleccionada de CTV para PCRM (Lee, Navarro y Lehman, 1998). La presencia de otras enfermedades virosas, si las hay presentes, limita gravemente el uso de patrones "tolerantes al CTV". Por ejemplo, los viroides afectan severamente árboles de P. trifoliata o híbridos que tienen a P. trifoliata como uno de los padres; la agalla leñosa afecta severamente patrones de tipo limón, tales como limón rugoso y Volkamer; cachexia afecta gravemente árboles usados como patrón de ciertos tipos de mandarina; el añublo de los cítricos afecta los árboles de la mayoría de los patrones excepto naranja agria, naranja dulce y algunos citranges; el virus de la hoja a jirones de los cítricos afecta severamente árboles sobre patrones de P. trifoliata y patrones híbridos que tienen P. trifoliata como uno de sus padres (Rocha-Peña et al., 1995). Por tanto, es esencial que las fuentes de yemas vengan de un programa de material propagativo limpio, en el cual los clones deseados hayan pasado por una terapia de eliminación de virus y agentes transmisibles por injerto, probado para verificar que está libre de estos patógenos, y luego mantenido bajo condiciones protegidas de modo que el vector no reintroduzca los patógenos. Los programas de certificación permiten la distribución a los productores de cítricos de material de propagación sano, con un sistema de rastreo que permite hacer seguimiento de las fuentes de yemas en caso de que surja un problema una vez que el árbol es sembrado. Los programas de certificación y de materiales de propagación limpios también ayudan a asegurar que los clones de cítricos son fieles a los verdaderos clones hortícolas. F. Cuarentena:Si un problema de virus no es importado a un área nueva, la enfermedad no se establecerá y no se necesita más control. En los EE.UU. cada estado productor tiene reglamentaciones estrictas en relación con el movimiento de material vegetal y tiene establecido un buen programa de yemas. El éxito de estos programas requiere un alto nivel de comprensión y cooperación de productores y turistas lo mismo que del público viajero (Schoulties et al. 1987). La importación de nuevo germoplasma vegetal se debe hacer solo en condiciones de cuarentena usando terapia para eliminar cualquier patógeno potencial que pudiera ser transmitido por injerto, y pruebas completas para asegurarse de que está libre de patógenos (Lee et al., 1998). Debe haber una manera de importar germoplasma nuevo de manera legal y segura, de otro modo el germoplasma entrará de modo ilegal en bolsillos de camisas y representará una amenaza potencial para la industria si con ello se introducen nuevos patógenos. D. Supresión:En algunas áreas donde el CTV no está presente, o lo está con una incidencia muy baja, puede ser útil a la remoción de árboles para reducir el inóculo. Por ejemplo, el Valle Central de California ha tenido un programa de erradicación de tristeza desde 1957, y aún ahora tiene menos de uno por ciento de los árboles del valle infectados con el CTV (Rocha-Peña, 1995). La erradicación se ha usado en Israel para extender la vida útil de naranja agria como patrón para injerto (Bar-Joseph et al., 1989). Agradecimientos:Extendemos nuestro aprecio a los mencionados a continuación por suministrar los fondos para investigación: Oficina del Decano para Investigación, IFAS, Premio para el Mejoramiento del Programa de Investigación de FAES, Consejo Consultor de Investigación para Producción de Cítricos en Florida y Compañía Rhone-Poulenc AG. Este documento pertenece a la serie Journal Series No. R-XXXX de la Estación Experimental de Florida. Referencias CitadasAbate, T. 1988. 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mortalidades por medio del ANC que se alimentaban en árboles de toronja tratados con 120g/árbol de Temik fueron 85.6 y 1.7% a los 41 días y 104 días después del tratamiento, respectivamente. En ensayos similares con la misma concentración de Temik, las mortalidades promedio del ANC que se alimentaban en árboles de naranja ombligona fueron de 100, 86.4, y 3.3%, a 20, 48 y 82 días después del tratamiento, respectivamente (Tsai no publicado).